胃肠炎继发脓毒症感染创伤弧菌ST14514的病原学诊断与文献病例回顾分析

doi:10.3877/cma.j.issn.1674-1358.2024.05.006

中华实验和临床感染病杂志(电子版) ›› 2024, Vol. 18 ›› Issue (05) : 293 -302. doi: 10.3877/cma.j.issn.1674-1358.2024.05.006

短篇论著

胃肠炎继发脓毒症感染创伤弧菌ST14514的病原学诊断与文献病例回顾分析

奚卫¹, 王闻卿², 刘玥³, 王亚楠⁴, 许学斌³^,^†(

)

1.201112 上海，上海交通大学医学院附属仁济医院检验科
2.200136 上海，上海市浦东新区疾病预防控制中心微生物检验科
3.200336 上海，上海市疾病预防控制中心病原生物检定所
4.450046 郑州市，河南农业大学动物医学院国家动物免疫学国际联合研究中心

收稿日期:2024-06-18 出版日期:2024-10-15
通信作者: 许学斌
基金资助:
国家重点研发计划（No. 2023YFC2307101，No. 2017YFC1600100）

Pathogenic diagnosis of ST14514 infection of gastroenteritis leading to sepsis and retrospective analysis of literatures with Vibrio vulnificus infected cases

Wei Xi¹, Wenqing Wang², Yue Liu³, Yanan Wang⁴, Xuebin Xu³^,^†()

1.Department of Clinical Laboratory， Ren Ji Hospital， Shanghai Jiao Tong University School of Medicine，Shanghai 201112， China
2.Department of Microbiological Laboratory， Pudong New District Center for Disease Control and Prevention， Shanghai 200136， China
3.Division of Pathogen Testing and Analysis，Shanghai Municipal Center for Disease Control and Prevention， Shanghai 200336， China
4.International Joint Research Center of National Animal Immunology， College of Veterinary Medicine， Henan Agricultural University， Zhengzhou 450046， China

Received:2024-06-18 Published:2024-10-15
Corresponding author: Xuebin Xu

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引用本文：

奚卫, 王闻卿, 刘玥, 王亚楠, 许学斌. 胃肠炎继发脓毒症感染创伤弧菌ST14514的病原学诊断与文献病例回顾分析[J]. 中华实验和临床感染病杂志(电子版), 2024, 18(05): 293-302.

Wei Xi, Wenqing Wang, Yue Liu, Yanan Wang, Xuebin Xu. Pathogenic diagnosis of ST14514 infection of gastroenteritis leading to sepsis and retrospective analysis of literatures with Vibrio vulnificus infected cases[J]. Chinese Journal of Experimental and Clinical Infectious Diseases(Electronic Edition), 2024, 18(05): 293-302.

目的

基于急性脓毒症病例解读创伤弧菌的表型、基因型和遗传特征，提升新发人兽共患病诊疗能力。

方法

2016 年6 月21 日于上海交通大学医学院附属仁济医院急诊入院的急性肠胃炎继发脓毒症1 例患者（男性、71 岁）48 h 血培养菌株经质谱、生化和耐药表型鉴定，及全基因组测序（WGS）预测多位点序列型（MLST）、注释耐药基因与可移动元件和毒力因子，菌株基于单核苷酸多态性（SNPs）构建进化树基因簇（C1 ～C4）；查找文献分析2012 至2023 年我国（含港台）创伤弧菌病例特征、比对中国、美国以及韩国创伤弧菌感染病例特征。

结果

患者有食用海鲜史和慢性肾功能不全，临床诊断脓毒症、急性胃肠炎。医嘱左氧氟沙星与头孢吡肟抗感染及对症治疗14 d治愈。菌株经质谱和生化鉴定为创伤弧菌（生物1 型），除多粘菌素耐药外对其他药物均敏感；WGS 预测为新序列型ST14514，聚类分析属C1 临床型菌株，携带高毒力基因wza、vvhA、rtxA、vvp、luxS；我国15 个省报告的148 例创伤弧菌病例前5 位为广东省、浙江省、福建省、上海市和江苏省，集中在东南沿海且有向内地蔓延趋势，男女比值约4 ∶1，培养与mNGS 各确诊132 例和16 例；死亡55例（37.16%），涉海水、鱼虾刺伤、食用海鲜等暴露病例99 例（66.89%）；我国创伤弧菌感染病死率低于美国、韩国，暴露史以伤口直接或间接接触海水（产品）为主要感染途径，高死亡特征为男性肝脏病（肝炎、酒精肝、肝硬化）。

结论

本例ST14514 属新型、高毒力和低耐药的C1 临床型菌株，创伤弧菌肠胃炎继发脓毒症病例罕见且有隐匿性，应加强专业机构和大众对创伤弧菌疾病诊断与生态型及暴露风险的宣传教育，以提升治疗能力降低病死率。

关键词: 创伤弧菌, 新发, 毒力因子, 基因组学, 聚类分析, 病死率

Objective

To interpret the phenotype， genotype and evolutionary model of Vibrio vulnificus （V. vulnificus） based on acute sepsis cases， and to improve the diagnosis and treatment of emerging zoonoses.

Methods

A 48-hour blood culture of a patient （male， 71 years old） with sepsis secondary to acute gastroenteritis admitted to the emergency department of Renji Hospital， Shanghai Jiao Tong University School of Medicine on June 21st， 2016 was isolated， the strain was identified by MALDI-TOF-MS， biochemical and drug resistance phenotype， and whole genome sequencing （WGS） was used to predict multi-site sequence type （MLST）， annotation of drug resistance genes， mobile elements and virulence factors. The phylogenetic tree of gene cluster （C1-C4） analysis was constructed based on single nucleotide polymorphism （SNPs）. The characteristics of V. vulnificus cases in different regions of China （including Hong Kong and Taiwan） from 2012 to 2023 were analyzed by literature， then characteristics of V. vulnificus cases in China， the United States and South Korea in different periods were compared.

Results

The patient had a history of seafood consumption and chronic renal insufficiency， and was clinically diagnosed with sepsis and acute gastroenteritis. The patient was cured through anti-infection and symptomatic treatment with levofloxacin and cefepime for 14 days. The isolated strain was identified as V. vulnificus biotype 1 by biochemical and MALDI-TOF-MS. It was sensitive to all drugs except polymyxin. WGS predicted a new sequence type ST14514， and the phylogenetic tree suggested cluster type 1 （clinical type C1）， carrying hypervirulence genes wza， vvhA， rtxA， vvp and luxS. The top five provinces among 15 provinces which reported 148 cases with V. vulnificus infection in China were Guangdong， Zhejiang， Fujian， Shanghai and Jiangsu， and the ratio of male to female was about 4∶1. Total of 132 cases and 16 cases were confirmed by culture and mNGS， respectively. Fifty-five cases （37.16%） died，and 99 cases （66.89%） were exposed to seawater， fish and shrimp injuries， or eating seafood. The mortality of V. vulnificus infection in China mainland was lower than that in the United States and South Korea. The main route of infection was direct or indirect contact with seawater （sea-products）. The high mortality was characterized by male liver disease （hepatitis， alcoholic liver disease， cirrhosis）.

Conclusions

ST14514 is a new C1 clinical strain type， with high toxicity and low resistance. Sepsis patients secondary to gastroenteritis caused by V. vulnificus are often occult， rare， and Propaganda and education of V. vulnificus diagnosis and ecotype and exposure risk to professional organizations and the mass should be strengthened， in order to enhance the capacity of treatment and reduce the mortality.

Key words: Vibrio vulnificus, Emerging, Virulence factor, Genomics, Cluster analysis, Mortality

图1 双拼选择性平板（CV/TCBS）注：CV（上）：中等大小、蓝色、不透明扁平菌落；TCBS（下）：绿色、中等大小、半透明扁平菌落

表1 创伤弧菌对11 类26 种抗菌药物的AST（MIC，mg/L）

抗菌药物类型	名称	S/R折点	创伤弧菌
氨基糖苷类	阿米卡星^a	≤16/≥64	4（S）
	庆大霉素^a	≤4/≥16	≤1（S）
	链霉素^b	≤16/≥32	≤14（S）
青霉素类/酶抑制剂	氨苄西林/舒巴坦^a	≤8/4≥32/16	≤1/0.5（S）
	阿莫西林/克拉维酸^a	≤8/4/≥32/16	≤2/1（S）
头孢菌素类	头孢吡肟^a	≤2/≥16	≤1（S）
	头孢噻肟^a	≤1/≥4	≤0.25（S）
	头孢西丁^a	≤8/≥32	2（S）
	头孢他啶^a	≤4/≥16	≤0.25（S）
	头孢噻呋^b	≤2/≥8	≤1（S）
	头孢唑啉^a	≤1/≥4	1（S）
	头孢呋辛^a	≤8/≥32	1（S）
磺胺类	复方磺胺甲噁唑^a	≤2/38/4≥76	≤0.25/4.75（S）
大环内酯类	阿奇霉素^c	≤2/≥8	≤2（S）
四环素类	四环素^a	≤4/≥16	≤1（S）
	替加环素^d	≤2/≥8	≤0.25（S）
碳青霉烯类	亚胺培南^c	≤1/≥4	≤0.25（S）
	美罗培南^c	≤1/≥4	≤0.12（S）
	厄他培南^c	≤0.5/≥2	≤0.25（S）
青霉素类	氨苄西林^a	≤8/≥32	≤1（S）
氯霉素类	氯霉素^a	≤8/≥32	≤2（S）
氟喹诺酮类	氟苯尼考^b	≤4/≥16
	环丙沙星^a	≤1/≥4	≤0.01（S）
	萘啶酸^b	≤16/≥32	≤2（S）
黏菌素类	多粘菌素E^a	≥4	8（R）
	多粘菌素B^a	≥4	4（R）

表1 创伤弧菌对11 类26 种抗菌药物的AST（MIC，mg/L）

抗菌药物类型	名称	S/R折点	创伤弧菌
氨基糖苷类	阿米卡星^a	≤16/≥64	4（S）
	庆大霉素^a	≤4/≥16	≤1（S）
	链霉素^b	≤16/≥32	≤14（S）
青霉素类/酶抑制剂	氨苄西林/舒巴坦^a	≤8/4≥32/16	≤1/0.5（S）
	阿莫西林/克拉维酸^a	≤8/4/≥32/16	≤2/1（S）
头孢菌素类	头孢吡肟^a	≤2/≥16	≤1（S）
	头孢噻肟^a	≤1/≥4	≤0.25（S）
	头孢西丁^a	≤8/≥32	2（S）
	头孢他啶^a	≤4/≥16	≤0.25（S）
	头孢噻呋^b	≤2/≥8	≤1（S）
	头孢唑啉^a	≤1/≥4	1（S）
	头孢呋辛^a	≤8/≥32	1（S）
磺胺类	复方磺胺甲噁唑^a	≤2/38/4≥76	≤0.25/4.75（S）
大环内酯类	阿奇霉素^c	≤2/≥8	≤2（S）
四环素类	四环素^a	≤4/≥16	≤1（S）
	替加环素^d	≤2/≥8	≤0.25（S）
碳青霉烯类	亚胺培南^c	≤1/≥4	≤0.25（S）
	美罗培南^c	≤1/≥4	≤0.12（S）
	厄他培南^c	≤0.5/≥2	≤0.25（S）
青霉素类	氨苄西林^a	≤8/≥32	≤1（S）
氯霉素类	氯霉素^a	≤8/≥32	≤2（S）
氟喹诺酮类	氟苯尼考^b	≤4/≥16
	环丙沙星^a	≤1/≥4	≤0.01（S）
	萘啶酸^b	≤16/≥32	≤2（S）
黏菌素类	多粘菌素E^a	≥4	8（R）
	多粘菌素B^a	≥4	4（R）

表2 创伤弧菌WGS 预测功能靶点的毒力因子

功能区	微结构	ST14514
抗吞噬因子	荚膜多糖染色体1	wza、wzb、wzc、wbfV.wcvB、wbfY、hp1
	荚膜多糖染色体2	cpsA、cpsB、cpsD、cpsF、cpsH、cpsI、cpsJ
粘附因子	MSHAⅣ型菌毛	mshB、mshC、mshD、mshE、mshG、mshH、mshI、mshJ、mshK、mshL、mshM、mshN
	Ⅳ型菌毛	pilB、pilC、pilD
细胞趋势运动	鞭毛	cheA、cheB、cheR、cheV、cheW、cheY、cheZ、filM、flaA、flaB、flaE、flaG、flaI、flgA、flgD、flgE、flgF、flgG、flgH、flgI、flgJ、flgK、flgL、flgM、flgN、flhA、flhB、flhF、flhG、fliA、fliD、fliE、fliF、fliG、fliH、fliI、fliJ、fliK、fliL、fliN、fliO、fliP、fliQ、fliR、fliS、flrB、flrC、motA、motB、motX、motY
毒素	毒力因子	rtxA、rtxB、rtxD、tlh、vvhA、hap.vvp
分泌系统	EPS Ⅱ型分泌系统	epsC、epsD、epsE、epsF、epsG、epsH、epsI、epsJ、epsK、epsL、epsM、epsN、gspD
	EPS Ⅲ型分泌系统	—
铁吸收	ABC转运体	vctC、vctD、vctG、vctP
	弧菌素生物合成	vibA、vibB、vibC、vibD、vibE、vibF、vibH、viuA、viuB
	血红素受体	hutA、hutR、luxS

表2 创伤弧菌WGS 预测功能靶点的毒力因子

功能区	微结构	ST14514
抗吞噬因子	荚膜多糖染色体1	wza、wzb、wzc、wbfV.wcvB、wbfY、hp1
	荚膜多糖染色体2	cpsA、cpsB、cpsD、cpsF、cpsH、cpsI、cpsJ
粘附因子	MSHAⅣ型菌毛	mshB、mshC、mshD、mshE、mshG、mshH、mshI、mshJ、mshK、mshL、mshM、mshN
	Ⅳ型菌毛	pilB、pilC、pilD
细胞趋势运动	鞭毛	cheA、cheB、cheR、cheV、cheW、cheY、cheZ、filM、flaA、flaB、flaE、flaG、flaI、flgA、flgD、flgE、flgF、flgG、flgH、flgI、flgJ、flgK、flgL、flgM、flgN、flhA、flhB、flhF、flhG、fliA、fliD、fliE、fliF、fliG、fliH、fliI、fliJ、fliK、fliL、fliN、fliO、fliP、fliQ、fliR、fliS、flrB、flrC、motA、motB、motX、motY
毒素	毒力因子	rtxA、rtxB、rtxD、tlh、vvhA、hap.vvp
分泌系统	EPS Ⅱ型分泌系统	epsC、epsD、epsE、epsF、epsG、epsH、epsI、epsJ、epsK、epsL、epsM、epsN、gspD
	EPS Ⅲ型分泌系统	—
铁吸收	ABC转运体	vctC、vctD、vctG、vctP
	弧菌素生物合成	vibA、vibB、vibC、vibD、vibE、vibF、vibH、viuA、viuB
	血红素受体	hutA、hutR、luxS

图2 创伤弧菌ST14514遗传谱系定位图注：色标图注从左到右依次是基因组型簇（Cluster）、国家（Country）、来源（Origin）和年度（Year）

表3 2012-2023 年文献荟萃中国创伤弧菌感染住院病例的诊疗与预后

省/地	例数	性别（例）			诊断方法（例）		转归				暴露因素（例）
省/地	例数	男	女	不详	培养	mNGS	死亡［例（%）］	截肢（例）	手术（例）	非手术（例）	海鲜/水/伤	昆虫	不详
广东	53	23	10	20	45	8	18（33.96）	3	29	3	31	1	21
浙江	44	35	9	0	43	1	21（47.73）	0	8	15	33	0	11
福建	16	13	3	0	16	0	10（62.50）	1	5	0	10	0	6
上海	8	6	2	0	4	4	0（0.00）	2	4	2	7	0	1
江苏	5	5	0	0	3	2	0（0.00）	0	1	4	4	0	1
广西	4	1	0	3	4	0	1（25.00）	0	2	1	0	0	4
山东	4	4	0	0	4	0	2（50.00）	0	1	1	4	0	0
台湾	3	2	1	0	3	0	0（0.00）	0	3	0	3	0	0
香港	2	2	0	0	2	0	0（0.00）	0	2	0	0	1	1
海南	2	2	0	0	2	0	1（50.00）	0	1	0	2	0	0
安徽	2	2	0	0	2	0	1（50.00）	0	1	0	1	0	1
贵州	2	2	0	0	1	1	1（50.00）	0	1	0	1	0	1
四川	1	1	0	0	1	0	0（0.00）	0	1	0	1	0	0
湖北	1	0	1	0	1	0	0（0.00）	0	0	1	1	0	0
山西	1	1	0	0	1	0	0（0.00）	0	1	0	1	0	0
合计	148	99	26	23	132	16	55（37.16）	6	60	27	99	2	47

表3 2012-2023 年文献荟萃中国创伤弧菌感染住院病例的诊疗与预后

省/地	例数	性别（例）			诊断方法（例）		转归				暴露因素（例）
省/地	例数	男	女	不详	培养	mNGS	死亡［例（%）］	截肢（例）	手术（例）	非手术（例）	海鲜/水/伤	昆虫	不详
广东	53	23	10	20	45	8	18（33.96）	3	29	3	31	1	21
浙江	44	35	9	0	43	1	21（47.73）	0	8	15	33	0	11
福建	16	13	3	0	16	0	10（62.50）	1	5	0	10	0	6
上海	8	6	2	0	4	4	0（0.00）	2	4	2	7	0	1
江苏	5	5	0	0	3	2	0（0.00）	0	1	4	4	0	1
广西	4	1	0	3	4	0	1（25.00）	0	2	1	0	0	4
山东	4	4	0	0	4	0	2（50.00）	0	1	1	4	0	0
台湾	3	2	1	0	3	0	0（0.00）	0	3	0	3	0	0
香港	2	2	0	0	2	0	0（0.00）	0	2	0	0	1	1
海南	2	2	0	0	2	0	1（50.00）	0	1	0	2	0	0
安徽	2	2	0	0	2	0	1（50.00）	0	1	0	1	0	1
贵州	2	2	0	0	1	1	1（50.00）	0	1	0	1	0	1
四川	1	1	0	0	1	0	0（0.00）	0	1	0	1	0	0
湖北	1	0	1	0	1	0	0（0.00）	0	0	1	1	0	0
山西	1	1	0	0	1	0	0（0.00）	0	1	0	1	0	0
合计	148	99	26	23	132	16	55（37.16）	6	60	27	99	2	47

表4 中美韩3 国创伤弧菌感染病例人口统计学和临床特征（1981-2023 年）

指标	美国（55例）^[4]	韩国（34例）^[5]	中国		χ ²值	P值
	美国（55例）^[4]	韩国（34例）^[5]	大陆及港澳（148例）*	台湾（84例）^[5]
	1981-1987年	2000-2011年	2012-2023年	1995-2000年
性别［例（%）］
男	49（89.09）	30（88.24）	99（66.89）	61（72.62）	7.64	0.054
女	6（10.91）	4（11.76）	26（17.57）	23（27.38）	7.64	0.054
不详	0（0.00）	0（0.00）	23（15.54）	0（0.00）	58.13	＜0.001
年龄［中位数（范围），岁］	61.80（23～84）	57.30（43～74）	62.10（12～91）	60（9～87）	—	—
暴露途径［例（%）］
食用海产品	35（63.64）	25（73.53）	28（18.92）	2（3.60）	102.90	＜0.001
伤口暴露海水	15（27.27）	5（14.71）	45（30.41）	18（32.70）	4.72	0.194
不详	5（9.09）	4（11.76）	75（50.68）	35（63.60）	137.40	＜0.001
基础疾病［例（%）］
慢性肝病	27（49.09）	32（94.12）	59（39.86）	45（53.57）	32.93	＜0.001
慢性酒精中毒	0（0.00）	27（79.41）	28（18.92）	15（17.86）	56.71	＜0.001
乙型/丙型肝炎	0（0.00）	5（14.71）	19（12.84）	21（25.00）	5.78	0.056
其他慢性非肝疾病	15（27.27）	0（0.00）	33（22.30）	32（38.10）	21.57	＜0.001
糖尿病	0（0.00）	0（0.00）	12（8.11）	13（15.48）	13.34	0.003
类固醇治疗	0（0.00）	0（0.00）	1（0.68）	10（11.90）	7.17	0.037
慢性肾病	0（0.00）	0（0.00）	4（2.70）	6（7.14）	3.19	0.314
恶性肿瘤	0（0.00）	0（0.00）	3（2.02）	3（3.57）	2.01	0.512
无疾病/不详	13（23.64）	2（5.88）	27（18.24）	12（14.29）	39.86	＜0.001
症状与治疗［例（%）］
胃肠道症状	29（52.73）	12（35.29）	3（2.02）	20（23.81）	72.60	＜0.001
皮肤软组织损伤	38（69.09）	27（79.41）	89（60.14）	57（67.86）	5.33	0.149
血流感染	43（78.18）	18（52.94）	92（62.16）	7（8.33）	84.68	＜0.001
手术治疗	14（25.45）	15（44.12）	63（42.57）	49（58.33）	14.81	0.002
抗菌药物治疗	37（67.27）	27（79.41）	148（100.00）	67（79.76）	57.10	＜0.001
预后［例（%）］
存活	30（54.55）	18（52.94）	93（62.84）	57（67.86）	3.72	0.293
死亡	25（45.45）	16（47.06）	55（37.16）	25（29.76）	4.95	0.176
不详	0（0.00）	0（0.00）	0（0.00）	2（2.38）	1.62	0.758

表4 中美韩3 国创伤弧菌感染病例人口统计学和临床特征（1981-2023 年）

指标	美国（55例）^[4]	韩国（34例）^[5]	中国		χ ²值	P值
	美国（55例）^[4]	韩国（34例）^[5]	大陆及港澳（148例）*	台湾（84例）^[5]
	1981-1987年	2000-2011年	2012-2023年	1995-2000年
性别［例（%）］
男	49（89.09）	30（88.24）	99（66.89）	61（72.62）	7.64	0.054
女	6（10.91）	4（11.76）	26（17.57）	23（27.38）	7.64	0.054
不详	0（0.00）	0（0.00）	23（15.54）	0（0.00）	58.13	＜0.001
年龄［中位数（范围），岁］	61.80（23～84）	57.30（43～74）	62.10（12～91）	60（9～87）	—	—
暴露途径［例（%）］
食用海产品	35（63.64）	25（73.53）	28（18.92）	2（3.60）	102.90	＜0.001
伤口暴露海水	15（27.27）	5（14.71）	45（30.41）	18（32.70）	4.72	0.194
不详	5（9.09）	4（11.76）	75（50.68）	35（63.60）	137.40	＜0.001
基础疾病［例（%）］
慢性肝病	27（49.09）	32（94.12）	59（39.86）	45（53.57）	32.93	＜0.001
慢性酒精中毒	0（0.00）	27（79.41）	28（18.92）	15（17.86）	56.71	＜0.001
乙型/丙型肝炎	0（0.00）	5（14.71）	19（12.84）	21（25.00）	5.78	0.056
其他慢性非肝疾病	15（27.27）	0（0.00）	33（22.30）	32（38.10）	21.57	＜0.001
糖尿病	0（0.00）	0（0.00）	12（8.11）	13（15.48）	13.34	0.003
类固醇治疗	0（0.00）	0（0.00）	1（0.68）	10（11.90）	7.17	0.037
慢性肾病	0（0.00）	0（0.00）	4（2.70）	6（7.14）	3.19	0.314
恶性肿瘤	0（0.00）	0（0.00）	3（2.02）	3（3.57）	2.01	0.512
无疾病/不详	13（23.64）	2（5.88）	27（18.24）	12（14.29）	39.86	＜0.001
症状与治疗［例（%）］
胃肠道症状	29（52.73）	12（35.29）	3（2.02）	20（23.81）	72.60	＜0.001
皮肤软组织损伤	38（69.09）	27（79.41）	89（60.14）	57（67.86）	5.33	0.149
血流感染	43（78.18）	18（52.94）	92（62.16）	7（8.33）	84.68	＜0.001
手术治疗	14（25.45）	15（44.12）	63（42.57）	49（58.33）	14.81	0.002
抗菌药物治疗	37（67.27）	27（79.41）	148（100.00）	67（79.76）	57.10	＜0.001
预后［例（%）］
存活	30（54.55）	18（52.94）	93（62.84）	57（67.86）	3.72	0.293
死亡	25（45.45）	16（47.06）	55（37.16）	25（29.76）	4.95	0.176
不详	0（0.00）	0（0.00）	0（0.00）	2（2.38）	1.62	0.758

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Pathogenic diagnosis of ST14514 infection of gastroenteritis leading to sepsis and retrospective analysis of literatures with Vibrio vulnificus infected cases

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